Året er 1945 og krigen er inne i sine siste dager. En tidligere finsk spesialsoldat finner store mengder gull dypt inne i den finske villmarken. På vei til nærmeste by, møter han en tropp krigstrette tyske soldater på en diger stridsvogn. I jakten på gull-lasten, setter de i gang en hensynsløs og vilt brutal jakt på en mann villig til å gå til de mest vanvittige ytterligheter for å beholde det som er hans.
Etter gjenforeningen med Gwen Stacy, slynges Spider-Man, Brooklyns snilleste nabolagshelt, gjennom multiverset hvor han slår seg sammen med en gjeng Spider-folk, for å beskytte universets eksistens. Men når heltene uenes om hvordan man skal håndtere en ny trussel, står Miles alene mot de andre og må redefinere hva det vil si å være en helt - for å redde menneskeheten og alle folkene han er så glad i.